Истинная Старшая Школа D×D продолжает сюжет оригинальной серии после 25-го тома и развивает события в уже знакомом мире, где сочетаются элементы мистики, фантастики и приключений. Главный герой, перерождённый демон, продолжает своё обучение в Академии Кё и выполняет задачи в составе организационно-боевого коллектива DxD, объединяющего представителей разных мифологий и сверхъестественных существ. В центре внимания оказываются сложные взаимодействия между богами, демонами и другими силами, что приводит к участию в масштабном Всемирном Турнире Рейтинговых Игр — соревновании с высокими ставками, где команды сражаются, используя особые способности. Состояние героев осложняется появлением новых могущественных сверхъестественных существ, включающих в себя сверхдемонов, чья сила вызывает тревогу и ставит под угрозу баланс сил в мире.

Конфликты разворачиваются как между участниками турнира, так и на уровне межмифологических организаций и верховных властей Ада. Главным героям приходится принимать сложные решения, учитывая ограничения в использовании силы по отношению к богам и необходимость сохранения баланса в мире. В ходе развития сюжета проявляется напряжённое противостояние с новыми врагами, одновременно раскрываются внутренние отношения между персонажами и их роль в общем ходе событий. Сюжет строится на сочетании боевых действий, мистических загадок и личных испытаний, в которых герои сталкиваются с опасностями, поддерживая ход турнира и стараясь предотвратить катастрофические последствия от вмешательства могущественных сил.